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La metabolomica spaziale rivela la natura multiforme della ghiandola buccale della lampreda e i suoi diversi meccanismi per il sangue

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Biologia delle comunicazioni volume 6, numero articolo: 881 (2023) Citare questo articolo

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Le lamprede sono vampiri succhiasangue che vivono in ambienti marini. Dal punto di vista della sopravvivenza, si prevede che la ghiandola buccale della lampreda presenti un deposito di componenti farmacologicamente attivi per modulare l'omeostasi, le risposte infiammatorie e immunitarie dell'ospite. Analizzando i profili metabolici di 14 diversi tessuti di lampreda, abbiamo dimostrato che due gruppi di metaboliti nella ghiandola buccale delle lamprede, le prostaglandine e i metaboliti della via della chinurenina, possono essere iniettati nel pesce ospite per assistere l'alimentazione del sangue della lampreda. Le prostaglandine sono ben noti metaboliti associati al succhiamento del sangue che agiscono come vasodilatatori e anticoagulanti per mantenere l'omeostasi vascolare e sono coinvolti nelle risposte infiammatorie. Il test di reattività vasomotoria sull'anello aortico del pesce gatto ha dimostrato che la chinurenina può anche rilassare i vasi sanguigni del pesce ospite, migliorando così il flusso sanguigno del pesce ospite nel punto del morso. Infine, è stato costruito un database di metabolomica spaziale della lampreda (https://www.lampreydb.com) per assistere gli studi che utilizzano le lamprede come modello animale.

Le lamprede, insieme alle missine, sono gli unici lignaggi esistenti di pesci senza mascelle1,2. L'accumulo di prove fossili ha dimostrato che le lamprede nel periodo devoniano erano già quasi identiche alle moderne lamprede adulte, con disco orale ben sviluppato, cartilagini anulari e denti circumorali3,4,5,6, suggerendo la stabilità evolutiva a lungo termine delle lamprede .

Le lamprede sono animali acquatici a forma di anguilla. Alcune specie vivono in acqua dolce per tutta la vita, come la lampreda coreana (Eudontomyzon morii), mentre altre, tra cui la lampreda di mare (Petromyzon marinus) e la lampreda artica (Lethenteron camtschaticum), solitamente migrano verso il mare per nutrirsi7. Il ciclo vitale di tutte le lamprede inizia con una fase larvale d'acqua dolce (chiamata anche ammocoete), in cui le lamprede larvali vivono scavate nel substrato dei corsi d'acqua come filtratrici. Dopo circa 3-7 anni o più5,8, tutte le lamprede completano la metamorfosi in lamprede giovani, con il loro caratteristico disco orale e la lingua a forma di pugnale. Nelle specie parassite di lamprede, il disco orale e la lingua simile a un pugnale vengono utilizzati per attaccarsi e perforare la pelle dei pesci per consentire loro di ingerire il sangue9. Dopo un anno o più, le lamprede giovani diventano adulti sessualmente maturi che non si nutrono più. Al contrario, le lamprede non parassite non si nutrono dopo il completamento della metamorfosi10,11,12. Nell'ultima fase, le lamprede adulte ritornano nell'acqua dolce per deporre le uova e morire7,13.

Attualmente sono riconosciute quaranta specie di lamprede esistenti, di cui 18 specie sono parassite14. Quasi tutti gli animali succhiatori di sangue sono invertebrati, come pulci, zecche, sanguisughe e zanzare, e le lamprede sono uno dei pochi gruppi di ectoparassiti vertebrati15. Le lamprede parassite di solito si attaccano alla superficie corporea dell'ospite attraverso il loro disco orale a forma di ventosa, raschiano un buco nella pelle con un pistone simile a una lingua dotato di dentelli che formano i bordi taglienti e succhiano il sangue dell'ospite per giorni . In quanto tali, le lamprede parassite devono sopprimere la risposta immunitaria (che può portare a prurito o dolore e quindi innescare un comportamento difensivo sui loro ospiti), la risposta nocicettiva (che può avviare un comportamento di difesa dell'ospite) e l'emostasi (i meccanismi dei vertebrati che impediscono la perdita di sangue). dell'ospite per garantire un'alimentazione sanguigna efficace e a lungo termine. Studi approfonditi hanno rivelato che la ghiandola buccale della lampreda secerne varie proteine che funzionano come anticoagulanti, bloccanti dei canali ionici e soppressori immunitari7,15,16. Tuttavia, i metaboliti (piccole molecole che agiscono come prodotti intermedi o finali del metabolismo cellulare) nei secreti delle ghiandole buccali non sono mai stati esplorati in dettaglio. Data la loro posizione filogenetica unica e il loro status di uno dei pochi gruppi di ectoparassiti vertebrati, si prevede che le lamprede abbiano sviluppato metaboliti distinti specificamente adattati per l'alimentazione del sangue e il parassitismo. Il rilevamento e l’identificazione di questi metaboliti migliorerà la nostra comprensione del modo in cui le lamprede ingeriscono il sangue e fornirà nuove informazioni sullo sviluppo di farmaci efficaci contro l’infiammazione e il sollievo dal dolore. A tal fine, abbiamo eseguito un'analisi metabolomica spaziale di 14 diversi tessuti di lampreda. La ghiandola buccale della lampreda è stata particolarmente studiata perché è un organo succhiatore di sangue e perché nella ghiandola buccale è stato rilevato un profilo metabolico inaspettatamente ricco e unico. Infine, abbiamo costruito un database di metabolomica spaziale della lampreda per facilitare gli studi di biochimica, chimica clinica, scoperta di prodotti naturali, medicina e metabolomica utilizzando le lamprede come animale modello.

= 10 and FDR-adjusted p-value < 0.05). Among them, 272 were tentatively identified and they belonged to over 30 different chemical classes, such as fatty acyls, steroids, and steroid derivatives. These buccal gland-specific mass features are perfect candidates for screening blood-sucking associated metabolites. Notably, a complete kynurenine pathway (KP) was detected in the buccal gland (Fig. 3a). The MS/MS spectrum of each KP pathway metabolite, annotation of their major fragments, and head-to-tail library match plots are shown in Supplementary Figs. 1–6. As clearly shown in the anatomical heatmap, most of the KP metabolites were exclusively accumulated in buccal gland (Fig. 3a, b). For instance, N-formylkynurenine was found between 229.0 and 14676.9 times higher in buccal gland compared to all the other 13 tissues, and kynurenine was between 27355 and 46627.6 times higher in buccal gland (Fig. 3a). In addition, a lamprey buccal gland-specific KP pathway metabolite, namely 3-hydroxykynurenine-O-sulfate23, was also identified with its fold change values ranging from 2713.2 to 47791.6 in buccal gland compared to other tissues (Fig. 3a). Although its function is still unclear, the detection of 3-hydroxykynurenine-O-sulfate in other blood-sucking insects, such as Rhodnius prolixus24, suggests that it might be a blood-feeding related metabolite. The KP is rate-limited by its first enzymes, tryptophan 2,3-dioxygenase (TDO) and indoleamine 2,3-dioxygenase (IDO), which convert tryptophan into N-formylkynurenine25,26 (Fig. 3a). The expression levels of the two major genes were studied by real-time quantitative PCR (qPCR), and the result showed that TDO was highly expressed in the buccal gland while IDO was mostly in the liver (Fig. 3c)./p> 0.05), fold change analysis showed that the amounts of all the four metabolites were reduced after blood feeding (Fig. 4c–f), suggesting that these metabolites were released from lamprey buccal gland during blood sucking. By contrast, significant statistical differences of three KP metabolites, i.e., N-formylkynurenine, L-kynurenine, and kynurenic acid, were found between BSS and C1, and between BSS and C2 (FDR-adjusted p-value < 0.05) (Fig. 4c–e). Fold change analysis showed that all the four metabolites were highly accumulated in BSS compared to non-blood-sucking sites of the host fish (C1 and C2), demonstrating that the four KP metabolites were transferred from lamprey buccal gland to the sucking site of the host fish. Similarly, the results for another four KP metabolites, i.e., 3-hydroxykynurenine-O-sulfate, anthranilic acid, xanthurenic acid, and 3-hydroxyanthranilic acid, also confirmed that they could be secreted from the buccal gland and injected into the site of attachment of catfish (Supplementary Fig. S11). Although no significant statistical differences were found between the levels of PGs in BGb and BGa (FDR-adjusted p-value > 0.05), the amounts of all four PGs were observed to be reduced in the buccal gland following blood-sucking (Fig. 4g–j). The results also showed that all the four PGs increased in BSS compared to C1 and C2. In particular, PGF2 alpha and PGE2 were statistically higher in the BSS compared to C1 and C2 (Fig. 4h, i)./p> = 10 and FDR-adjusted p-value < 0.05). Our result implies that the buccal gland contains a much broader complexity of small metabolites than previously anticipated. Further statistical analysis, literature search, and biological function analysis led to the identification of two groups of candidate metabolites, i.e., the KP metabolites and prostaglandins (PGs), that may be involved in lamprey blood-sucking./p>

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